柑橘系の匂いがするAristolochia giganteaの花 Citrus scent of Aristolochia gigantea flowers

Aristolochia

Aristolochia giganteaはブラジルのBahia州やMinas Gerais州に分布する(Costa and Hime 1981)。手のひらの倍以上もある大きな花を付ける。花弁の模様には多型があり、左上の写真のように網目が顕著な個体や、中央の写真のように網目がほとんど目立たない個体がある。

ウマノスズサの仲間は特殊な送粉様式を持っている(Oelschlägel et al. 2009)。花粉媒介昆虫は種によって異なるが、概ねハエの仲間である。くびれた花筒には、奥に向かった毛が密生している。他の花の花粉を付けたハエは、毛と同じ向きには動きやすいが、逆方向には、毛に逆らうことになって動きにくい。そのため、花の奥へ奥へと入り込む。ウマノスズクサの仲間は両性花だが、雌期と雄期に分かれている。開花直後は雌期である。花筒の奥へと入った虫は、内向きの毛のせいで、花の外へは出られない。雄ずいや雌ずいの周りには蜜腺があり、蜜を探してうろうろすると、体についた他個体の花粉が、成熟した雌ずいにくっつき、受粉がおこる。開花後、1日から数日で、雌期から雄期へと変化し、花粉が葯から放出される。花粉は、動き回るハエの体に付着する。この時、花筒の角度が大きくなったり、内向きに生えた毛がやわらかくなったり、しなびれたりする。すると、外へ出る障害がなくなり、ハエは花の外へと脱出し、別な花へと花粉を運ぶことになる。

A. giganteaの花弁、とりわけ、花筒の入り口部分(写真の白矢印)は肉のような色をしている。テンナンショウやラフレシアの仲間に見られるように、いかにも、肉が腐った匂いがただよい、ハエを誘っていそうな雰囲気である。同じウマノスズクサ属のA. grandifloraも大きな花を付け(右の写真)、花筒入り口の色が濃く、腐肉臭を発する(Burgess et al. 2004)。

なので、A. giganteaの花の匂いを初めて嗅いだときには驚いた。柑橘系の良い香りがするのだ。

香りが異なるとすると、ハエ以外の訪花昆虫を呼び寄せているのだろうか。しかし、ブラジルBahia州Chapada Diamantinaの自生地での調査によると、下水溝やゴミ溜めで繁殖するノミバエ科Phoridaeのメガセリア属Megaseliaの種が花の中に入り、花粉を媒介しているという (Hipólito et al. 2012)。

Aristolochia gigantea is found in the states of Bahia and Minas Gerais in Brazil (Costa and Hime 1981). A. gigantea produces large flowers that are more than twice the size of the palm of one’s hand. The color pattern of the petals is polymorphic, with some individuals having pronounced reticulation, as in the upper left photo, and others having almost no reticulation, as in the center photo.

Members of the horse chestnut family have a special pollination mode (Oelschlägel et al. 2009). Pollinators vary among species, but are generally flies. The constricted flower tube is densely covered with hairs towards the back. Flies with pollen from other flowers can move easily in the same direction as the hairs, but not in the opposite direction, as they would be going against the hairs. This is why they penetrate deeper into the flower. They are bisexual, but are divided into female and male phases. Immediately after flowering, the flowers are in the female phase. Once inside the flower tube, the insects are unable to exit the flower due to the inward-facing hairs. There are nectar glands around stamens and gynoecium, and when they wander around looking for nectar, pollen from other individuals on their bodies sticks to the mature pistil and pollination occurs. One to several days after flowering, the flower changes from the female to the male phase, and pollen is released from the anthers. The pollen adheres to the body of the fly as it moves around. At this time, the angle of the flower tube increases, and the inwardly growing hairs become soft and pliable. Then there is no obstacle to exit, and the fly escapes out of the flower and carries pollen to another flower.

The petals of A. gigantea, especially the entrance of the flower tube (white arrows in the photos), are flesh-colored. As is the case with A. gigantea and A. rafflesia, it smells like rotting flesh, attracting flies. A. grandiflora, a member of the same genus, also has large flowers (photos on the right) with a dark color at the entrance of the flower tube and a carrion smell (Burgess et al. 2004).

So I was surprised when I first smelled the flowers of A. gigantea. It has a nice citrus scent.

If the scent is different, does it attract other flower-visiting insects besides flies? However, according to a study conducted in the native habitat of Chapada Diamantina in Bahia, Brazil, species of Megaselia species of the family Phoridae, which breed in sewage ditches and garbage dumps, enter the flowers and transmit pollen (Hipólito et al. 2012).

Aristolochia

自生地では、A. giganteaの花は朝6時半ころ開花、その後、8時ころまでノミバエ類が多く訪花する(Hipólito et al. 2012)。他のウマノスズクサ類と同じように、開花初日は雌期で、花筒から入り込んだノミバエは、花筒の奥の雌しべの周辺でうろうろし、蜜腺から分泌される蜜を吸いながら、他個体の花粉を雌しべに受粉させる。翌日、葯が裂開して雄期になると、蜜腺から蜜が分泌されなくなり、香気が著しく減少、ノミバエの仲間は体に花粉を付けて、外界へと出ていく(Hipólito et al. 2012)。

In its native habitat, A. gigantea flowers around 6:30 in the morning, after which many flea flies visit the flowers until around 8:00 (Hipólito et al. 2012). As in other horse chestnut species, the first day of flowering is the female stage, when fruit flies enter through the flower tube and hang around the pistil at the back of the tube, sucking nectar from the glands and pollinating the pistil with pollen from other flowers. The next day, when the anthers split open and enter the male stage, the nectar glands no longer secrete nectar, the fragrance is significantly reduced, and the flea flies attach pollen to their bodies and leave for the outside world (Hipólito et al. 2012).

AristolochiaA. giganteaの花筒にも、内側に向かった毛が密生している(開花初日の写真)。しかし、自生地での調査によると、雌期でもノミバエ類は自由に出入りしており、雄期になっても花筒の毛はしなびれないという(Hipólito et al. 2012)。ただ、栽培株を観察すると、開花初日にあった毛が、3日後にはしなびれていたので、種内多型があるのかもしれない(上の写真)。栽培株の場合も、毛は花筒を完全に塞ぐほどは長くなく、ノミバエも無理すれば脱出できるようにも見える。従って、毛によって絶対的に捕らえているというわけではなく、外へ出にくくしつつ、蜜を与えることで、雄期になるまでノミバエを花の中に滞在させているのだろう。

The corolla tube of A. gigantea is densely covered with inward-facing hairs. However, according to a survey in the native habitat, flea flies freely move in and out even in the female stage, and the hairs on the flower tube do not become shriveled even in the male stage (Hipólito et al. 2012). However, when I observed the cultivated plants, the hairs that were present on the first day of flowering were shriveled three days later, so there may be intraspecific polymorphism (see photos above). In the case of the cultivated plants, the hairs were not long enough to completely block the flower tube, and the flea flies seemed to be able to escape if they were forced to (Hipólito et al. 2012). Therefore, the hairs are not absolutely trapping the fruit fly, but rather keeping it inside the flower until it reaches the male stage by providing nectar and making it difficult for it to escape.Aristolochia

ウマノスズクサ科は種類によって、訪花する昆虫に雌雄差がある。Aristolochia giganteaの場合、96%は雄である(Martin et al. 2017)。雌の出す誘引フェロモンに似た化学物質を出している可能性もあるかと思ったが、解析例は見つからなかった。

さて、A. giganteaは、どうして腐肉の匂いではなく、柑橘系の爽やかな匂いを出しているのに、ハエが寄ってくるのだろうか。

コスタリカとパナマに自生するA. gorgonaは、長らくA. giganteaと混同されてきたが、花がより大きく、蕾のときに花冠下部が拒のように後方に曲がる形態などから、2002年に、別種として発表された(Blanco 2002)。そんなに似た種であるが、A. gorgonaの花は、A. giganteaとは異なり、腐臭がするという(Blanco 2002)。

2017年になって、A. giganteaの香り成分が明らかになった。確かに、香りの主成分は、甘い柑橘類の果実のような匂いの(E)-citral、(Z)-citral、citronellol、 citronellalだった(Martin et al. 2017)。しかし、肉の腐臭や腐った果実に含まれるニンニクに似た香りのdimethyl disulfide、ゴルゴンゾーラの主要な香りである2-heptanoneなども微量ではあるが検出され、これらがノミバエの仲間を呼び寄せることに寄与している可能性がある。

では、どうして柑橘類の匂いがたくさん放出されているのだろうか。柑橘系の香りと交じると腐臭がより効果的に感じられる、自生地のノミバエ類は柑橘系の色と匂いを好むなどなど、いろいろな仮説が考えられるが、答えはわかっていない。

さらに奇妙なことに、柑橘類の匂いは、花弁の肉のような色をした組織から、腐臭はレモン色をした花筒入り口や内部の組織から放出されており、見た目と香りが一致しないという(Martin et al. 2017)。なんとも不可解な花である。

Depending on the species, the sex of pollinators are varied in Aristolochia, and in the case of Aristolochia gigantea, 96% are male (Martin et al. 2017). I wondered if they might be producing chemicals similar to the attractant pheromones produced by females, but I could not find any references.

Now, shall we consider why does A. gigantea attract flies when it smells fresh and citrusy instead of carrion?

A. gorgona, native to Costa Rica and Panama, was confused with A. gigantea for a long time, but in 2002 it was described as a separate species because of its larger flowers and the way the lower part of the corolla bends backward like a reflex when in bud (Blanco 2002). Although the species are so similar, the flowers of A. gorgona are said to have a putrid odor, unlike A. gigantea (Blanco 2002).

In 2017, the scent components of A. gigantea were revealed. Indeed, the main components of the aroma were (E)-citral, (Z)-citral, citronellol, and citronellal, which smell like sweet citrus fruits (Martin et al. 2017). However, dimethyl disulfide, a garlic-like odor found in rotting meat and rotten fruit, and 2-heptanone, the primary scent of Gorgonzola, were also detected, albeit in trace amounts, and these may contribute to attracting flea flies.

So why are so many citrus smells being released? There are several hypotheses, such as that the rotting odor is more effective when mixed with citrus scents, or that the native fruit flies prefer citrus colors and smells, but we do not know the answer.

Even stranger, the citrus smell is emitted from the flesh-colored tissue of the petals, while the rotten smell is emitted from the lemon-colored tissue at the entrance and inside of the flower tube, and the appearance and scent do not match (Martin et al. 2017). It is a very puzzling flower.Aristolochia

A. giganteaの花冠の模様は、アントシアニンと推定される色素が蓄積される細胞とされない細胞ができることによって形成されている。色素の蓄積は葉脈と葉脈の周辺でおこっている。キンギョソウの花弁で葉脈に沿ってアントシアニンが合成され、模様が入る仕組みが報告されている。bHLH転写因子DELILAとMUTABILISが表皮細胞で発現しているが、葉脈から表皮に向かって放射状発現するMYB転写因子VENOSAの発現と重なる部分でアントシアニン合成酵素を誘導すると考えられている (Shang et al., 2011)。A. giganteaの花冠の模様の多型の原因は、どの葉脈でどのくらい遠くまで色素合成が広がっているかによっている。キンギョウソウと同じ仕組みでできているのだとすると、VENOSAに対応する葉脈から表皮へシグナルを送る因子の広がり方によって多型が生み出されている可能性がある。VENOSAの発現がどのように制御されているか、すなわち、葉脈から表皮へのシグナルがどのような因子によってどのように担われているかは発生学的にも興味深いがまだわかっていない。

The coloration of A. gigantea is formed by the accumulation of pigments, presumably anthocyanins, in some epidermal cells and not in others. The pigment accumulates on and around the leaf veins. In snapdragons, the bHLH transcription factors DELILA and MUTABILIS are expressed in epidermal cells, but they are expressed at the same time as the MYB transcription factor VENOSA, which is expressed radially from the leaf veins to the epidermis (Shang et al., 2011). The cause of the polymorphism in the corolla pattern of A. gigantea depends on which veins and how far pigment synthesis is spread. If the mechanism is the same in A. gigantea as in snapdragons, the polymorphism may be produced by the spread of factors that signal from the veins to the epidermis in response to VENOSA. How the expression of VENOSA is regulated, i.e. by which factors the signal from the veins to the epidermis is carried, is of great developmental interest but is not yet known.

好奇心を触発していただき、材料を提供いただいた樋渡琢真博士に心より感謝申し上げます。I deeply appreciate Dr. Takuma Hiwatashi for inspiring my curiosity and providing living materials.

Blanco, M.A. (2002). Aristolochia gorgona (Aristolochiaceae), a new species with giant flowers from Costa Rica and Panama. Brittonia 54, 30–39.

Burgess, K., Singfield, J., Meléndez, V., and Kevan, P. (2004). Pollination biology of Aristolochia grandiflora (Aristolochiaceae) in Veracruz, Mexico. Ann. Missouri Bot. Gard. 91: 346-356.

de Costa, E.L., and da Hime, N.C. (1981). Biologia floral de Aristolochia gigantea Mart. et Zucc. (Aristolochiaceae) I. Rodriguesia 33, 23–69.

Hipólito, J., Viana, B.F., Selbach-Schnadelbach, A., Galetto, L., and Kevan, P.G. (2012). Pollination biology and genetic variability of a giant perfumed flower (Aristolochia gigantea Mart. and Zucc., Aristolochiaceae) visited mainly by small diptera. Botany 90, 815–829.

Martin, K.R., Moré, M., Hipólito, J., Charlemagne, S., Schlumpberger, B.O., and Raguso, R.A. (2017). Spatial and temporal variation in volatile composition suggests olfactory division of labor within the trap flowers of Aristolochia gigantea. Flora 232, 153–168.

Oelschlägel, B., Gorb, S., Wanke, S., and Neinhuis, C. (2009). Structure and biomechanics of trapping flower trichomes and their role in the pollination biology of Aristolochia plants (Aristolochiaceae). The New Phytologist 184, 988–1002.

Shang, Y., Venail, J., Mackay, S., Bailey, P.C., Schwinn, K.E., Jameson, P.E., Martin, C.R., and Davies, K.M. (2011). The molecular basis for venation patterning of pigmentation and its effect on pollinator attraction in flowers of Antirrhinum. The New Phytologist 189, 602–615.

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